Thập niên 1950, ông từng là giáo viên cấp 2 ở Nghệ Tĩnh. Từ những năm 1970, ông được điều chuyển công tác và làm giáo viên cấp 3 và cán bộ nghiên cứu ở Sở Giáo dục Tây Bắc.

Phan Đăng Nhật dành nhiều thời gian để nghiên cứu về văn học, văn hoá dân gian với nhiều công trình nghiên cứu khoa học và nhận nhiều giải thưởng của Nhà nước. Ông là một trong những thành viên đầu tiên của Ban Văn hóa dân gian.

Từ năm 1991 – 1994, ông giữ chức Viện trưởng Viện Nghiên cứu Văn hóa Dân gian (nay là Viện Nghiên cứu Văn hóa, thuộc Viện Hàn lâm Khoa học Xã hội Việt Nam), Phó Tổng biên tập Tạp chí Văn hóa dân gian (nay là Tạp chí Nghiên cứu Văn hóa Việt Nam).

Từ năm 1995, sau khi nghỉ hưu, Phan Đăng Nhật thành lập và là Giám đốc Trung tâm Bảo trợ Văn hóa và Kỹ thuật Truyền thống (thuộc Hội Khoa học Lịch sử Việt Nam).